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Chauves-souris et virus, ou comment vivre ensemble

• 2015/numéro 15
Par Gérald Larcher, secrétaire-adjoint à la Société française pour l’étude et la protection des mammifères (SFEPM),
chargé des questions sanitaires concernant les chiroptères.

Après les humains et les rongeurs, les chiroptères sont probablement les mammifères les plus abondants et les plus largement distribués dans le monde. Leur diversité, leurs particularités biologiques et écologiques en font les hôtes privilégiés d’un grand nombre d’agents infectieux importants pour l’homme et l’animal. Pour la virologie, en particulier, les chauves-souris font l’objet d’une attention grandissante, car on y découvre de plus en plus de virus potentiellement pathogènes transmissibles à l’homme. Les recherches menées dans le cadre de programmes de surveillance sanitaire ont démontré que les chauves-souris constituaient les réservoirs des virus émergents tels que Hendra, Nipah, Lyssa (rage), Ebola et SARS. En outre, de récentes avancées dans les méthodes d’investigation permettent d’accéder directement à l’ensemble des gènes viraux (virome*) contenus dans un échantillon sans passer par la culture du virus.

Virome : ensemble des génomes d’un peuplement (plurispécifique) viral, retrouvés dans un même organisme ou dans un même environnement.
Illustration ancienne représentant Desmodus rotundus, la chauve-souris vampire (cliché M. Viard/Horizon).

Un grand nombre de séquences virales ont ainsi pu être identifiées, dont certaines se sont révélées posséder des fragments nucléiques similaires à ceux de virus pathogènes.

Si ces méthodes permettent des avancées significatives dans la connaissance des liens entre virus et chauves-souris, il faut néanmoins rester prudent dans l’analyse des données qui, si elle est réalisée trop rapidement, peut facilement donner lieu à de mauvaises interprétations. Néanmoins, ces analyses ont récemment fait l’objet de publications et il est intéressant de constater qu’elles sont venues conforter des observations faites dès 1974 et qui suggéraient l’existence d’une grande variété de virus à ARN et à ADN chez les chauves-souris.

Micrographie d’une partie du virus Ebola
(cliché CDC/Creative commons).

Pourquoi les chauves-souris sont-elles des hôtes privilégiés ?

L’ordre des Chiroptères comprend plus de 1 200 espèces soit 20 % de toutes les espèces de mammifères contemporaines connues. Divisé traditionnellement en Microchiroptères, comprenant un millier d’espèces de répartition mondiale, et Mégachiroptères, 200 espèces plutôt grandes et tropicales, cet ordre a récemment été révisé en deux nouveaux sous-ordres : Yinpterochiroptera (Mégachiroptères et quelques Microchiroptères) et Yangochiroptera (le reste des Microchiroptères). Les Chiroptères rassemblent une diversité exceptionnelle d’espèces et leur répartition est quasi planétaire (à l’exception des pôles) : deux faits dont la conjonction constitue un terrain tout à fait propice à la multiplication des virus.

À cela s’ajoutent de nombreuses spécialisations trophiques. Principalement insectivores et frugivores, les chiroptères adoptent aussi des régimes carnivore, piscivore, omnivore ou des pratiques hématophages (comme chez les vampires d’Amérique du Sud), multipliant ainsi les possibilités de transmission des virus. Le virus de la rage, par exemple, est transmis au bétail par les vampires et les virus Ebola ou Nipah sont véhiculés jusqu’à l’homme respectivement par les grands singes ou les porcs qui ont été contaminés par la consommation de fruits entamés par les chauves-souris.

Le lien qui relie les chauves-souris aux virus est très ancien. Les données paléontologiques associées aux analyses génétiques suggèrent une apparition précoce des chiroptères juste après la crise biologique du Crétacé-Tertiaire. Parmi les rares espèces survivantes, les chauves-souris primitives se sont trouvées avantagées pour affronter les nouvelles conditions de vie grâce à leur régime insectivore et à leur attirance pour les habitats souterrains. Une longue cohabitation a ainsi pu s’établir entre elles et les virus dont elles furent le refuge.

Une lente sélection des capacités virales à infecter leur hôte s’est opérée, engendrant une adaptation de plus en plus étroite des virus à certaines molécules présentes à la surface des cellules de chauves-souris. Ces molécules, utilisées comme récepteurs lors de l’infection virale, sont pour la plupart essentielles au fonctionnement cellulaire et sont de ce fait restées hautement conservées, expliquant l’étonnante facilité avec laquelle les virus franchissent les barrières d’espèces et circulent rapidement parmi les hôtes mammifères. Mais il semble que si la possession de tels récepteurs est favorable à la transmission des virus, cela ne suffise pas pour autant à faire de n’importe quel mammifère un réservoir à virus. C’est le cas de la dipeptidyl peptidase-4 (DPP4), enzyme impliquée dans de nombreux processus cellulaires (réponse immunitaire, métabolisme du glucose). Elle vient d’être identifiée comme le récepteur permettant l’entrée dans les cellules de l’hôte du nouveau coronavirus responsable de cas d’infections humaines au Moyen-Orient. Localisé à la surface des cellules des voies respiratoires de l’homme, ce récepteur a également été retrouvé chez les Chiroptères, les Primates et bon nombre d’animaux domestiques.

La roussette d’Égypte, Rousettus aegyptiacus. Un individu importé dans une animalerie de Bordeaux sans mesure sanitaire a été découvert porteur d’un virus proche de la rage (cliché L. Arthur).

Rongeurs versus Chiroptères

Les Chiroptères ne sont pas les seuls animaux à héberger les virus. Les Rongeurs, ordre qui regroupe le plus grand nombre d’espèces parmi les mammifères, en hébergent également. En comparant ces deux ordres, une étude a recensé un nombre plus important de virus zoonotiques chez les Rongeurs (68 contre 61), mais comme le nombre d’espèces y est le double de celui des Chiroptères, en rapportant le total des virus par espèce, ceci fait passer les Chiroptères en tête (1,79 contre 1,48). Les chauves-souris semblent donc présenter des aptitudes particulières.
Rat commun (Rattus norvegicus, cliché K. Descamps/Horizon).

Chez les chiroptères, l’infection virale est la plupart du temps asymptomatique et, de ce fait, persistante. Ceci laisse penser que les chauves-souris auraient appris à contrôler la multiplication du virus, mieux en tout cas que n’importe quel autre mammifère. Pour être efficace, ce contrôle doit s’exercer bien avant que la réponse immunitaire ne se déclenche, ce qui suggère l’intervention de mécanismes de défense préexistants. Or, il existe chez les chiroptères vivant en milieu tempéré une phase dans leur cycle biologique qui pourrait nous éclairer sur la compréhension de ces mécanismes : c’est l’hibernation, où la chauve-souris est capable de mettre ses fonctions vitales dans un extrême ralenti. Alors que les défenses immunitaires sont amoindries, on pourrait s’attendre à une multiplication du virus ; au contraire, il se produit une diminution de la réplication virale n’allant toutefois pas jusqu’à la disparition du virus.

Il n’échappe à personne que les chauves-souris sont des animaux volants capables de parcourir de très longues distances, ce qui favorise les contacts avec les autres espèces animales et donc la propagation des virus. Pour permettre le vol, leur masse corporelle est allégée grâce à des os moins denses et dont le contenu en moelle osseuse s’est réduit ; or, celle-ci est le site majeur de fabrication des lymphocytes B, cellules productrices d’anticorps. La production sans doute moins importante contribuerait à la tolérance dont font preuve les chauves-souris vis-à-vis des virus.

Généralement de petite taille, les chauves-souris surprennent par leur espérance de vie plutôt longue, de l’ordre de 15 à 20 ans (dont un record de 41 ans chez un murin de Brandt). Cette singularité contribue à la persistance des infections virales dans les colonies de chauves-souris, les adultes infectés de manière chronique contaminant les juvéniles. En outre, leur instinct grégaire les amène à se regrouper en communautés qui, pour certaines espèces, peuvent compter plusieurs milliers d’individus et dans lesquelles plusieurs espèces cohabitent parfois.

Le virus Hendra provoque l’apparition de cellules géantes sur les parois des vaisseaux sanguins des poumons (les deux formes ovoïdes en bas à gauche, cliché D. Hooper-AAHL/Creative Commons).

Ainsi, la transmission virale y est favorisée par de fréquents contacts intra et interspécifiques. D’après certains chercheurs, cette habitude de vivre en sympatrie* serait le facteur déterminant dans leur rôle de réservoirs viraux. Se pose alors la question : comment les virus se transmettent au sein de la colonie ? Ils sont souvent retrouvés dans les urines et les poils souillés… qui constituent d’excellents vecteurs quand on sait que les chiroptères ont l’habitude de se prodiguer des soins comme le léchage mutuel (grooming). La salive est également un bon support de diffusion virale. Or, l’écholocation mobilise toute la sphère laryngée et transforme ainsi la salive en aérosols susceptibles de véhiculer les particules virales.

Certaines chauves-souris dites anthropophiles ont su s’adapter à l’environnement humain. Quant à l’homme, il en tire également profit, comme dans les pays tropicaux où elles sont traditionnellement consommées et leur guano exploité comme engrais. En outre, les chauves-souris exercent une fascination, comme on le constate chez certaines ethnies qui leur associent des croyances, voire des vertus médicinales dues à leur simple présence.

Une menace surestimée

Certains auteurs estiment que ce qui rend uniques les chiroptères se résume à trois caractères : le vol, un métabolisme élevé et une longévité exceptionnelle. Ceux-ci dépendent du bon fonctionnement d’un organite clé de la cellule, la mitochondrie. Des auteurs font même l’hypothèse que l’efficacité de cet organite rendrait les cellules de chauves-souris particulièrement résistantes au stress oxydant, aux processus de vieillissement et de cancérisation ainsi qu’aux infections. Alors, pourquoi ne pas envisager les chauves-souris comme modèle d’étude des maladies humaines ?

Sympatrie : signifie “même patrie”, se dit pour des espèces ou des populations d’êtres vivants qui cohabitent dans une même zone géographique, favorisant ainsi de fréquents échanges entre elles.

Zoonoses virales chez les Chiroptères

La liste des virus hébergés par les chiroptères s’est allongée de manière exponentielle ces dernières années, allant de la découverte, en 1994 et 1998, des virus Hendra et Nipah en Australie et dans le sud de l’Asie au récent coronavirus du Moyen-Orient appelé MERS-CoV (Middle East Respiratory Syndrome CoronaVirus), en passant par la fameuse épidémie de syndrome respiratoire aigu sévère due au coronavirus SARS-CoV en 2003 en Asie. Au cours de l’année 2014, une flambée épidémique de virus Ebola d’une ampleur exceptionnelle a secoué l’Afrique de l’Ouest et se prolonge en ce début d’année 2015.
Actuellement, on estime à une bonne centaine le nombre de virus identifiés en association avec les chauves-souris.
Renard volant à lunettes (Pteropus conspicillatus, Australie, cliché F. Moutou).

Sachant qu’en moyenne, une chauve-souris consomme un kilo d’insectes par an, les chiroptères exercent un contrôle essentiel sur les populations d’insectes. Ainsi, ils nous protègent des moustiques qui sont les vecteurs de nombreuses maladies (paludisme, dengue, chikungunya). Ils protègent également nos cultures de la pullulation des insectes ravageurs. De par leurs habitudes nectarivores ou frugivores, les chauves-souris assurent la pollinisation de nombreuses plantes sauvages et cultivées ainsi que la dispersion des graines. Elles jouent un rôle clé dans le maintien des écosystèmes, meilleurs garants contre la prolifération des organismes pathogènes. En fait, les chiroptères s’avèrent bénéfiques pour la santé de l’environnement et donc pour l’homme.

La longue histoire évolutive des chiroptères ainsi que leur grande diversité d’espèces et d’habitats ont certes favorisé une infinité de transferts viraux entre espèces animales, conférant aux chauves-souris un rôle significatif dans la constitution de la “virosphère” actuelle. Cependant, de récentes études sur la phylogénie de ces virus ont montré non seulement qu’un petit nombre d’entre eux étaient pathogènes, mais aussi qu’il s’agissait majoritairement de leurs formes ancestrales.

Malheureusement, la mauvaise interprétation de certains résultats a donné lieu à des articles “grand public” où les chauves-souris sont accusées d’être à l’origine de la plupart des infections virales et sont présentées comme “une menace planétaire pour la santé” ! De tels propos anxiogènes sont sans fondement, car si les virus pathogènes actuels ont des parentés avec certains virus hébergés par les chiroptères, sachant l’extrême variabilité du monde viral, ils n’en ont pas pour autant les mêmes caractéristiques et leur pouvoir pathogène vis-à-vis de l’homme reste à démontrer. Nous pouvons penser que depuis que ces virus ont quitté leurs hôtes chauves-souris, ils se sont adaptés à de nouveaux hôtes et à de nouveaux environnements… qui se sont eux-mêmes grandement modifiés durant ces millions d’années écoulés.

Certains professionnels de santé n’hésitent plus à imputer aux actions délétères que l’homme fait subir à son environnement une responsabilité dans l’émergence de certaines maladies ou même dans la réapparition de maladies anciennes (fièvre jaune, fièvres hémorragiques, choléra, dengue).

Nous ne nions pas l’existence de risques sanitaires liés aux chiroptères, mais rappelons qu’ils restent minimes. La recrudescence actuelle des maladies virales dites “émergentes” est sans doute en relation avec la pression de recherche*, avec la maîtrise de nombreuses maladies infectieuses “classiques” et avec la poursuite de l’érosion des écosystèmes. Mais avant d’accuser telle ou telle espèce vivante, ne devrions-nous pas plutôt porter notre jugement sur nous-mêmes ?

Pression de recherche : lancement de programmes de recherche dans le domaine de l’épidémiologie virale se traduisant par une meilleure connaissance des cycles des virus connus, voire par la découverte de nouveaux virus et de leurs vecteurs associés. L’émergence de ces maladies se situe plutôt au niveau de l’amélioration de notre connaissance que dans une réelle émergence.
Épomophore de Wahlberg (Epomophorus wahlbergi) Tanzanie (cliché F. Moutou).

Dans le cas particulier des chiroptères, il est maintenant admis que la déforestation, la dégradation continue et la fragmentation de leur habitat les ont poussés vers les zones urbaines et périurbaines, créant ainsi des conditions propices à l’émergence de zoonoses virales. C’est par exemple le cas du virus Nipah, apparu en Malaisie en 1998, où les épidémiologistes ont clairement démontré que l’épidémie était liée aux nouvelles pratiques d’élevage intensif du porc.

Le rassemblement en grande densité de ces porcs et l’extension des surfaces d’élevage allant jusqu’à empiéter sur les zones forestières où vivent les chauves-souris, puis le transit des porcs pour la vente ou l’abattage (dans ces parties du globe à forte densité urbaine) ont créé les conditions favorables à l’émergence du virus et à sa transmission à l’homme. Le développement ultérieur, ou non, d’épidémies est essentiellement lié à des facteurs strictement humains (logistique, accès aux soins, transmission nosocomiale, etc.).

En conclusion, on comprend aisément que ce sont bien les facteurs de risque d’exposition qui ont changé suite aux activités humaines : on en déduit que plus les contacts directs entre l’homme et les chauves-souris seront réduits, mieux ces risques seront maîtrisés. Une surveillance systématique et à long terme des chiroptères s’avère essentielle pour démêler l’écheveau complexe des liens qui les relient aux virus, aux animaux domestiques et aux hommes, et plus globalement au monde vivant. Une meilleure compréhension des facteurs et des processus qui sont à l’origine d’une rupture dans ce fragile réseau d’interrelations bénéficiera non seulement à la santé des humains, mais également à la conservation de la vie sauvage et de la biodiversité.

En fait, c’est la connaissance des liens entre chauves-souris et virus qui est nouvelle, et rien n’a changé dans cette relation : pourquoi s’en inquiéter maintenant ? Quant à envisager une destruction des chiroptères et de leurs habitats, ceci représenterait un plus grand risque pour la santé humaine que les quelques virus qu’ils hébergent.

Remerciements à François Moutou, Laurent Arthur et Stéphane Aulagnier pour la relecture et l’illustration de cet article.

Pour en savoir plus

• Calisher C. H., Childs J. E., Field H. E., Holmes K. V., Schountz T., 2006 – “Bats : important reservoir hosts of emerging viruses”, Clinical Microbioly Reviews, 19, p. 531-545.

• Kohl C., Kurth A., 2014 – “European bats as carriers of viruses with zoonotic potential”, Viruses, 6, p. 3110 – 3128.

• Kupferschmidt K., 2013 – “Les chauves-souris représentent-elles une menace ?”, La Recherche, n° 482, p. 56-58.

• Moutou F., 2007 – La vengeance de la civette masquée, SRAS, grippe aviaire… d’où viennent les nouvelles épidémies ?, éditions Le Pommier.

• Newman S. H., Field H., Epstein J., De Jong C. de (eds), 2011 – “Investigating the role of bats in emerging zoonoses : Balancing ecology, conservation and public health interests.” FAO Animal Production and Health Manual, n° 12, Rome.